La puerta que hoy vemos data del año 1551, y sustituyó a una anterior con el objetivo de adaptarse a las nuevas líneas urbanísticas de Carlos V. El emperador pretendía modernizar una ciudad que, a pesar de ser la capital, continuaba anclada en el medievo.
Fue trazada por Alonso de Covarrubias, que diseñó un imponente arco de triunfo flanqueado por dos amplios torreones, y coronado por el águila de piedra berroqueña más grande conocido. Por este motivo todos los reyes del siglo XVI accedían triunfalmente a la ciudad a través de la puerta.
En el año 1576 se terminaron las torres interiores bajo la dirección de Nicolas de Vergara. En estas torres tenía su morada el guardián de la puerta, y cumplían función de control de acceso a la ciudad cobrando los impuestos portuarios.
Corona la construcción una figura representativa del Ángel de la Guarda que protege la ciudad.